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samedi 10 octobre 2026

Bienvenue à la pendaison de crémaillère : interactions sociales et antagonisme vis-à-vis Listeria monocytogenes au sein de biofilms pluri-espèces

Vous ne rêvez pas, le titre de cet article canadien est en fait le titre d’une étude parue dans une revue de l’ASM, Applied and Environmental Microbiology, et intitulée, « Welcome to the house-warming party: social interactions and antagonism against Listeria monocytogenes in multi-species biofilms » (Bienvenue à la pendaison de crémaillère : interactions sociales et antagonisme vis-à-vis Listeria monocytogenes au sein de biofilms pluri-espèces).

Cet article est plein d’allusions à des situations humaines et l’allusion à la pendaison de la crémaillère signifie qu’à mesure que des invités (bactéries) arrivent, la dynamique sociale et les lieux de la fête évoluent ...

Résumé court

Cet article explore comment Listeria monocytogenes s'intègre dans des biofilms pluri-espèces et persiste dans les installations de transformation des aliments. Les auteurs ont quantifié L. monocytogenes dans six communautés reconstituées, chacune composée de 5 à 19 souches. Ils ont observé que la présence de Carnobacterium maltaromaticum réduisait le nombre de cellules de L. monocytogenes d'environ 1 log UFC/cm², suggérant un effet antagoniste. De plus, l'analyse génomique a identifié près de 100 systèmes de quorum sensing (système de communication par un échange constant de signaux chimiques), y compris des peptides potentiellement bactéricides contre L. monocytogenes. Les résultats indiquent que les interactions microbiennes dans les biofilms pluri-espèces sont complexes et dépendent de la composition de la communauté, ce qui pourrait avoir des implications pour la réduction de la persistance de Listeria dans les environnements de transformation des aliments.

Résumé proposé par les auteurs

Listeria monocytogenes s'intègre dans des biofilms pluri-espèces et persiste dans les installations de transformation alimentaire. Sa persistance dépend de la composition des communautés microbiennes, mais les espèces favorisant ou non la présence de L. monocytogenes restent à identifier. Par ailleurs, les mécanismes régissant le choix entre la formation d'un biofilm (adhérent à une surface) et celle d'une pellicule* (flottant à l'interface air-liquide) au sein des communautés microbiennes sont encore mal compris. Cette étude visait à identifier les communautés favorisant ou non la présence de Listeria et à observer la formation de biofilms ou de pellicules dans des systèmes pluri-espèces. Nous avons quantifié L. monocytogenes au sein de six communautés reconstituées, chacune composée de 5 à 19 souches. Une communauté initiale de 15 membres a été simplifiée en cinq espèces afin de quantifier L. monocytogenes dans l'ensemble des 31 combinaisons possibles de ces cinq souches. Janthinobacterium tructae favorisait la formation d'une pellicule, tandis que Pseudomonas shahriarae incitait les autres espèces à former un biofilm adhérent à la surface. Dans les six communautés microbiennes, les populations de L. monocytogenes étaient les plus faibles lorsque Carnobacterium maltaromaticum était également présent. L'effet antagoniste de C. maltaromaticum a été confirmé par l'analyse de toutes les combinaisons des cinq souches ; la présence de cette bactérie réduisait la population de L. monocytogenes d'environ 1 log UFC/cm². Serratia liquefaciens exerçait également un antagonisme envers L. monocytogenes, mais cet effet n'a été observé (P < 0,05) qu'en l'absence de C. maltaromaticum. L'analyse génomique de la communauté a permis d'identifier près de 100 systèmes de communication intercellulaire (quorum sensing) différents, incluant des peptides dotés d'une activité bactéricide contre L. monocytogenes. Nous concluons que le langage utilisé pour décrire les interactions sociales humaines est également pertinent pour décrire les interactions microbiennes au sein des communautés formant des biofilms pluri-espèces ; toutefois, l'élucidation des mécanismes de communication entre les bactéries intégrées au biofilm fera l'objet d'études ultérieures.
*pellicule : simple dépôt superficiel, généralement passif ou organique simple, sans métabolisme propre ni structure multicellulaire complexe.

Importance

La communication microbienne, qu'il s'agisse du choix entre la formation d'un biofilm et celle d'une pellicule ou de l'accueil de Listeria monocytogenes, repose en partie sur les systèmes de quorum sensing comme mécanisme clé. Deux micro-organismes, Carnobacterium maltaromaticum et Serratia liquefaciens, ont exercé un effet antagoniste sur L. monocytogenes. Les interactions microbiennes dépendent fortement de la complexité de la communauté microbienne ; des comportements différents ont été observés dans des biofilms formés par 2, 5 ou 15 souches. Les résultats présentés dans cette étude montrent que l'utilisation de cultures protectrices peut également réduire la persistance de Listeria dans les installations de transformation alimentaire, sans pour autant permettre de comprendre les mécanismes de communication et les règles sociales régissant les communautés bactériennes complexes. Cette nouvelle perspective sur les interactions microbiennes pourrait orienter les futures expériences.

Pour bien comprendre cette étude, j’ai traduit l’introduction et la conclusion de cette étude.

Introduction

Listeria monocytogenes représente un enjeu pour la sécurité des aliments en raison du taux de mortalité élevé associé à la listériose et de la faible dose infectieuse requise pour les populations sensibles. Le nombre d'épidémies de listériose a augmenté depuis 2000, une tendance liée à la demande croissante en aliments prêts à consommer favorisant la prolifération de L. monocytogenes. L. monocytogenes persiste dans les installations de transformation alimentaire malgré les opérations régulières de nettoyage et de désinfection. Une proportion importante de ces installations héberge des communautés bactériennes persistantes incluant L. monocytogenes.

La formation de biofilms constitue le mécanisme clé permettant la persistance microbienne à long terme. La matrice du biofilm permet à la communauté de se maintenir en place malgré des flux de fluides rapides et protège les micro-organismes contre les stress environnementaux. Les biofilms sont constitués d'une ou plusieurs espèces bactériennes incluses dans une matrice de substances polymériques extracellulaires. Souvent qualifiés de « cités microbiennes », les biofilms présentent des morphologies complexes déterminées par les interactions sociales entre leurs divers habitants. La matrice extracellulaire agit comme une barrière de diffusion et protège les bactéries intégrées au biofilm contre les désinfectants. Les biofilms se forment sur des surfaces biotiques ou abiotiques (dénommés biofilms) ou à l'interface air-liquide (dénommés pellicules). Ces pellicules permettent aux bactéries aérobies d'accéder à l'oxygène présent à l'interface air-liquide. On observe de telles pellicules dans des procédés de fermentation alimentaire comme ceux du kombucha et de la choucroute. La formation de biofilms et de pellicules repose sur une division du travail au sein des communautés microbiennes, où différents membres contribuent à l'élaboration de composants spécifiques de la matrice extracellulaire. Les communautés de biofilms présentes dans les installations de transformation alimentaire héberge plus de dix espèces bactériennes représentant plusieurs phylums. Les interactions interspécifiques jouent un rôle clé dans la décision microbienne de former des biofilms ou des pellicules, ainsi que dans le façonnement de la morphologie des biofilms.

Toutes les souches de L. monocytogenes ne forment pas de biofilms monospécifiques, mais L. monocytogenes s'intègre dans des biofilms pluri-espèces. La présence de L. monocytogenes dans les installations de transformation alimentaire est associée, positivement ou négativement, à la présence d'autres micro-organismes. Des corrélations positives ont été rapportées avec Pseudomonas, Acinetobacter et Janthinobacterium dans les environnements de transformation de la viande, ainsi qu'avec Enterobacter, Serratia et Carnobacterium dans les installations de transformation des légumes. Herminiimonas, Bryobacter, Caulobacter, Sphingomonas et Mycobacterium étaient négativement associés à la présence de L. monocytogenes dans les installations de transformation de la viande. Toutefois, ces associations varient selon les types de produits et les installations, et les corrélations n'établissent pas de lien de causalité. Des expériences menées sur des biofilms reconstitués ont confirmé que l'abondance de L. monocytogenes est influencée par la présence d'espèces favorisant sa survie ou, au contraire, créant des barrières compétitives. Néanmoins, notre compréhension des interactions de L. monocytogenes avec d'autres micro-organismes au sein de biofilms oligospécifiques (moins de 10 espèces) ou pluri-espèces (10 espèces ou plus) demeure limitée, principalement en raison de la complexité des protocoles expérimentaux visant à analyser toutes les combinaisons non redondantes de souches au sein d'une communauté microbienne comptant plus de quatre ou cinq membres. Il reste donc à identifier les espèces favorisant ou inhibant L. monocytogenes, et très peu d'études antérieures ont examiné les mécanismes de décision microbienne concernant la formation de biofilms par rapport à celle de pellicules dans des communautés bactériennes diversifiées.

L'objectif de cette étude était donc de déterminer les interactions interspécifiques ainsi que la formation de biofilms ou de pellicules dans des biofilms multispécifiques, en présence ou en l'absence de L. monocytogenes. Les analyses reposaient sur une approche expérimentale en deux volets. Premièrement, nous avons déterminé le devenir de L. monocytogenes au sein de six communautés reconstituées, chacune composée de 5 à 19 souches ou espèces. Deuxièmement, une communauté de 15 membres a été simplifiée pour ne conserver que cinq espèces, et le devenir de L. monocytogenes a été évalué pour l'ensemble des 31 combinaisons non redondantes de ces cinq souches. Un cocktail de six souches de L. monocytogenes a été utilisé.

Conclusion

La communication microbienne, qu'il s'agisse de la formation de biofilms ou de pellicules, ou de la décision de tolérer ou non Listeria, fait intervenir, en partie, les systèmes de quorum sensing comme mécanisme clé. L'analogie avec une pendaison de crémaillère est en partie pertinente : à mesure que des invités (bactéries) arrivent, la dynamique sociale et les lieux de la fête évoluent. Cette complexité est en outre façonnée par l'interaction de langages véhiculant des messages aussi bien amicaux (coopératifs) qu'hostiles (antagonistes). Un langage commun assure la coordination à l'échelle de toute la maison, tandis que des dialectes privés, incompréhensibles pour les étrangers, sont également employés. Les résultats présentés dans cette étude montrent que l'utilisation de cultures protectrices peut aussi réduire la persistance de Listeria dans les installations de transformation alimentaire. Cette nouvelle perspective sur les interactions microbiennes au sein des biofilms pourrait orienter les futures expériences. Pour l'heure, il est temps de prendre une boisson fraîche, mais une question demeure : on la boit sur le perron de la maison ou sur la terrasse de derrière ?